Rahimulá Haqqani havia escapado de ao menos duas tentativas de assassinato, uma delas em outubro de 2020 no Paquistão.
"A 'madrasa' do xeque Rahimula foi alvo de um atentado e ele e seu irmão caíram como mártires", disse à AFP o porta-voz da polícia de Cabul, Khalid Zadran.
Outras três pessoas ficaram feridas na explosão, acrescentou.
O porta-voz do governo afegão, Bilal Karimi, confirmou a morte do líder talibã "em um atentado realizado por um inimigo covarde".
O EI reivindicou o ataque em um comunicado citado pelo SITE Intelligence Group, organização especializada em monitorar sites de grupos islâmicos.
O homem-bomba "conseguiu penetrar no escritório de um dos mais eminentes defensores dos talibãs e um dos principais instigadores da luta" contra o EI, ativando "seu colete explosivo", disse o comunicado.
Haqqani, que não ocupava nenhum cargo no governo talibã, criticava com veemência o EI, que realizou vários ataques desde o retorno dos talibãs ao poder no Afeganistão, há um ano.
Nos últimos meses, se pronunciou a favor do direto das meninas afegãs de ir à escola.
"Não há justificativa na lei Sharia para dizer que a educação de meninas não está autorizada. Absolutamente nenhuma justificativa", disse Haqqani à BBC em uma entrevista em maio.
Os talibãs impuseram inúmeras restrições a mulheres e meninas, em nome de uma concepção fundamentalista do Islã. Em março, as escolas de ensino médio femininas foram fechadas em várias regiões.